„Marvel’s Agent Carter“ erzählt die Geschichte von Peggy Carter, die nach dem Ende des Zweiten Weltkriegs ihre übliche Arbeit für die Forschungseinrichtung „Strategic Scientific Reserve“ mit geheimen Missionen für Howard Stark unter einen Hut bringen muss. Als wäre das nicht genug, muss sie zudem den Tod ihrer großen Liebe Steve Rogers verarbeiten.