In Staffel 3 werden Kommissar Gereon Rath und Kriminalassistentin Charlotte Ritter zu den Filmstudios Babelsberg gerufen, als eine Reihe von Sabotageversuchen der laufenden Dreharbeiten zu einem Revuefilm ein erstes Todesopfer fordert. Offenbar will jemand mit allen Mitteln die Produktion zum Scheitern bringen. „Der Armenier“ aka Edgar Kasabian (Mišel Matičević), Berliner Unterweltboss und Chef des Moka Efti, der zwei Millionen Mark in diesen Film investiert hat, versucht auf eigene Faust, die Täter ausfindig zu machen – mit nicht gerade zimperlichen Methoden. Schließlich kommen Rath und Ritter dem Täter auf die Spur und müssen feststellen, dass ein bekanntes Gesicht aus den eigenen Reihen des Ermittlungsteams maßgeblich in die Tat verstrickt ist.
Derweil entledigt sich Oberst Wendt als Drahtzieher des Attentats auf August Benda aller Mitwisser, einschließlich Greta. Doch Rath ist ihm dicht auf den Fersen. Am Ende ändert jedoch der große Börsenkrach von 1929 alles, bei dem einzig der vorausschauende Industrielle Alfred Nyssen (Lars Eidinger) als finanzieller Unterstützer der Schwarzen Reichswehr als Gewinner hervorgeht – einschließlich als neuer Liebhaber von Raths Freundin und der Frau seines (angeblich verstorbenen) Bruders Anno (Jens Harzer), Helga Rath (Hannah Herzsprung).
Während Anfang der 1930er Jahre Deutschland fest im Griff der Weltwirtschaftskrise steckt, wird Kriminalkommissar Rath zum Auftakt der vierten Staffel verdeckt in die Sturmabteilung (SA) der Nationalsozialisten eingeschleust, die mit der Partei der NSDAP immer mehr Macht im politischen Berlin übernimmt. Während Rath immer tiefer in die Machenschaften der SA einsteigt, um Beweise gegen Oberst Wendt zu sammeln, ahnt Charlotte Ritter zunächst nichts von seinem Doppelleben und zeigt sich geschockt über seinen politischen Sinneswandel – erst recht, als er mit den Nationalsozialisten plündernd durch die Straßen Berlins zieht, um jüdische Geschäfte und Mitbürger zu überfallen.
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Derweil sorgen der Mord an einem Fremden und die Ankunft eines geheimnisvollen Mannes für Aufruhr bei der Familie Nyssen, der einen Edelstein, den „Blauen Rothschild“, zurückverlangt, der von der Industriellenfamilie einst aus den Händen seiner jüdischen Familie gestohlen wurde.
Zeitgleich sorgt eine Geheimorganisation namens „Die Weiße Hand“ für Aufsehen, die das Gesetz in die eigene Hand nimmt und in ihren Augen schuldige Menschen in Selbstjustiz hinrichtet. Rath und Ritter versuchen, sich in den geheimnisvollen Zirkel einzuschleusen, um sie zu enttarnen. Dabei gerät auch Charlottes kleine Schwester in größte Gefahr.
Am Ende der vierten Staffel haben die dramatischen Ereignisse Gereon Rath mental gestärkt und er widersetzt sich erstmals dem Willen seines Bruders, der jahrelang Experimente mit Drogen, psychologischen Tricks einschließlich Hypnose und einer Gehirnwäsche an ihm durchgeführt hat mit dem Ziel, den Kommissar zu seinem Werkzeug zu machen.